Икона Богоматери, получившая название «Смоленская», была принесена на Русь в середине XI века. В 1046 году византийский император Константин IX Мономах благословил ею в дорогу свою дочь — царевну Анну, ставшую женой князя Всеволода Ярославича. Икона стала родовой святыней русских князей, символом преемственности и династической близости Константинополя и Руси. После смерти Всеволода его сын, Владимир Мономах, перенес икону в Смоленск, где был заложен храм Успения Богородицы, в котором икона и была поставлена и стала с тех пор именоваться Смоленской.
Согласно преданию, когда в 1239 году к Смоленску подошли полчища татаро-монголов во главе ханом Батыем, город был избавлен от разорения по заступничеству Богоматери. Жители слезно молились у образа Смоленской иконы и произошло чудо – объятые ужасом от явления им Самой Богородицы войска татаро-монголов отступили от города. Известно, что Смоленскую икону Божией Матери очень чтил преподобный Сергий Радонежский, а в его келье был список с этой иконы.
В конце XIV икона Богоматери Одигитрии была принесена из Смоленска, захваченного Великим княжеством Литовским, в Москву, где как особо чтимая святыня поставлена в Благовещенском соборе Кремля, по правую сторону от царских врат. Однако в Москве она пребывала недолго: уже в следующем, XV веке, смоляне просили великого князя Василия Темного вернуть им икону. Для этого в 1456 году в Москву прибыл смоленский епископ Мисаил в сопровождении наместника и знатных горожан. Князь распорядился сделать с иконы точный, «мера в меру» список, и дал свое разрешение на возвращение чудотворного образа, с этим связан еще один важный момент. Дело в том, что икону вынесли из Москвы с крестным ходом и сопровождали ее на протяжении двух верст. В честь возвращения Смоленска под власть русских князей великим князем Василием III на месте расставания москвичей с иконой был основан в 1524 году Новодевичий монастырь. Здесь же был поставлен список с чудотворного Смоленского образа и установлены праздник и крестный ход в его честь.
Следующие значимые события, связанные со Смоленской иконой Божией Матери, произошли уже в начале XIX века. В 1812 году, во время нашествия французов, икона была вынесена из Смоленска епископом Иринеем (Фальковским) и доставлена в Москву, где жители могли помолиться перед ней в Успенском соборе. В день Бородинской битвы, 26 августа, москвичи крестным ходом со Смоленской, Иверской и Владимирской иконами обходили вокруг Белого города, Китай-города и Кремлевских стен. Перед занятием Москвы французами, Смоленская икона была отправлена в Ярославль, где она оставалась до самого окончания Отечественной войны, а затем вернулась в Смоленск, где и пребывала вплоть до 1941 года. Во время Великой Отечественной войны первоначальная древняя икона бесследно исчезла. В послевоенный период ее место в Успенском соборе Смоленска заняла икона начала XVII века из храма над Днепровскими воротами Смоленского кремля. Список, бывший в Бородинском сражении, помещен над захоронением князя М.И. Кутузова в Казанском соборе Санкт-Петербурга.